Die jetzige Beckerath-Orgel ist die fünfte Orgel in der Geschichte des Johanneums. Im 16. Jahrundert baute der norddeutsche Meister Arp Schnitger das erste größere Instrument für das Johanneum (diese Orgel wurde 1816 an die Gemeinde Cappel bei Bremerhaven verkauft, wo sie sich noch heute befindet).
Nach dem Umzug in das neue Gebäude am Speersort (1840) musste sich die Schule mit einer kleineren Orgel begnügen, die ihr zunächst leihweise von der Altonaer Stadtkirche überlassen worden war. 1888 erhielt die Schule dann die gewünschte neue Orgel, die von Orgelbaumeister Christian Heinrich Wolfsteller gebaut worden war.
Für das neue Schulgebäude an der Maria-Louisen-Straße wurde die Firma Paul Rother tätig, die die Orgelbauanstalt Wolfsteller übernommen hatte. Diese Orgel verfügte über einen Elektromotor, war also nicht mehr auf die „Püsterdienste" von Schülern angewiesen. Die Orgel hatte ihren Platz übrigens nicht wie unsere heutige an der rechten Seite der Bühne, sondern war genau hinter der Bühne aufgestellt worden.
Obwohl die Orgel im Zweiten Weltkrieg ziemlich in Mitleidenschaft gezogen worden war, dauerte es doch noch bis 1957, ehe an eine Neuanschaffung gedacht werden konnte. Mit dem Bau wurde die Firma Rudolf von Beckerath beauftragt. Die Firma Beckerath war es auch, die 1975, nachdem ein Brand in der Aula die Orgel vernichtet hatte, unser heutiges Exemplar schuf.